从幼儿园起，藤田浩之（一条和矢 配音）和神岸明（川澄绫子 配音）就是青梅竹马的好朋友。浩之的性格有些懒散，但在内心里十分的善良；明天真无邪，有着邻家女孩的甜美与可爱，这样的两个人是他人眼中天设地造的一对，他们更是早已结下了永远都要在一起的海誓山盟。作为两人共同的朋友，长冈志保（樋口智惠子 配音）和佐藤雅史（保志总一朗 配音）对这二人之间的感情充满了真诚的祝福。 崭新的高中生活展现在了四人的眼前，可是，一些小小的阴霾打破了原有的平静生活。志保发现，自己无论如何也移不开投射在浩之身上的目光，志保无可救药的喜欢上了浩之。为了维持难得的友谊，志保决定将心意藏在心底，但随着爱意的不断加深，三人之间的关系第一次被推到了风口浪尖。
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。夏天结束后，新学期开始了许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
